Наземные моллюски Узбекистана – промежуточные хозяева протостронгилид (nematoda: protostrongylidae).

Скачать статью в PDF формате
English version

УДК 619:576.894
DOI:
Поступила в редакцию: 01.09.2016
Принята в печать: 10.03.2017

Для цитирования:

Кучбоев А. Э., КаримоваР. Р., ПазиловА., Рузиев Б. Х., AмировO. O.Наземные моллюски Узбекистана – промежуточные хозяева протостронгилид (Nematoda: Protostrongylidae) // Российский паразитологический журнал. – М., 2017. – Т.39.- Вып.1. – С.

For citation: Kuchboev A.E., Karimova R.R., Pazilov A., Ruziev B.H., Amirov O.O. Terrestrial mollusks of Uzbekistan - intermediate hosts of protostrongylids (Nematoda: Protostrongylidae) // Russian Journal of Parasitology, 2017, V.39, Iss.1, pp.

НАЗЕМНЫЕ МОЛЛЮСКИ УЗБЕКИСТАНА – ПРОМЕЖУТОЧНЫЕ ХОЗЯЕВА ПРОТОСТРОНГИЛИД (NEMATODA: PROTOSTRONGYLIDAE)

Кучбоев А. Э.¹, КаримоваР. Р.¹, ПазиловА.², Рузиев Б. Х.³, AмировO. O.¹¹Институт генофонда растительного и животного мира АН РУз
100053, Узбекистан, г. Ташкент, ул. Богишамол, 232, e-mail: a_kuchboev@rambler.ru
²Гулистанский государственный университет, Узбекистан, Гулистан
³Каршинский государственный университет, Узбекистан, Карши

Реферат

Цель исследования – установление промежуточных хозяев нематод и их роли в распространении возбудителей протостронгилидозов животных Узбекистана.

Материалы и методы. Исследования проводили в 2010-2015 гг. в биогеоценозах Ферганской долины (Наманганской, Ферганской и Андижанской областях), северо-востока Узбекистана (Ташкентской, Сырдарьинской и Жиззахской областях). В полевых условиях изучена естественная зараженность наземных моллюсков – промежуточных хозяев гельминтов. Для установления видовой принадлежности наземных моллюсков проводили стандартное анатомирование репродуктивной системы моллюсков с использованием бинокулярной лупы МБС-9. Исследовано 10554 особей наземных моллюсков по методу Азимова и др. и компрессорным методом Боева. Для морфологического изучения личинок третьей стадии протостронгилид отделяли ножки зараженных моллюсков и помещали их в искусственный желудочный сок, в котором разрушался чехлик и освобождались инвазионные личинки.

Результаты и обсуждение. В качестве промежуточных хозяев протостронгилид Узбекистана зарегистрированы наземные моллюски 11 родов: Vallonia, Gibbulinopsis, Pupilla, Pseudonapaeus, Bradybaena, Leucozonella, Xeropicta, Deroceras, Candaharia, Macrochlamys и Succinea. Зараженность их личинками протостронгилид составила, в среднем, 21,0 %. Среди исследованных моллюсков широко распространенными и наиболее зараженными личинками нематод оказались X. candaсharica (33,3 %). В равнинном и предгорно-горном поясе личинки протостронгилид в этих моллюсках обнаруживают в мае. Пик инвазии в равнинном поясе приходится на июль (18,3 %), в предгорно-горном поясе характеризуется двумя подъемами: в июле (38,2 %) и октябре (43,5 %).

Ключевые слова: протостронгилиды, наземные моллюски, промежуточные хозяева, личинки, зараженность.

Введение

Наземные моллюски (Gastropoda: Pulmonata) являются одним из основных компонентов наземных экосистем, участвующих в формировании почвенных биоценозов. Они широко представлены в биогеоценозах Узбекистана. По современным данным в Узбекистане зарегистрировано 171 вид наземных моллюсков [11]. Многие виды являются промежуточными хозяевами паразитических организмов позвоночных животных.

В жизненных циклах развития некоторых гельминтов принимают участие наземные моллюски родов Xeropicta, Pseudonapaeus, Vallonia, Pupilla, Candaharia и др., играющие важную роль в распространении и передаче гельминтозов. В организме этих моллюсков как промежуточных хозяев протостронгилид (Protostrongylidae) – паразитов жвачных животных, развиваются личинки второй и третьей стадий [5, 6, 9], последняя - инвазионная.

Многие личинки первой стадии (в фекалиях животных) и личинки третьей стадии (в организме наземных моллюсков) морфологически неразличимы и, следовательно, невозможно их идентифицировать [5, 14-16].

Целью нашей работы было выявление круга промежуточных хозяев нематод и их значение в распространении возбудителей протостронгилидозов животных Узбекистана.

Материалы и методы

Исследования проводили в 2010-2015 гг. в биогеоценозах Ферганской долины (Наманганской, Ферганской и Андижанской области), северо-востока Узбекистана (Ташкентской, Сырдарьинской и Жиззахской области). В полевых условиях изучена естественная зараженность наземных моллюсков – промежуточных хозяев гельминтов. Для установления видовой принадлежности наземных моллюсков проводили стандартное анатомирование репродуктивной системы моллюсков с использованием бинокулярной лупы МБС-9 и руководств [2, 7, 8, 12, 13].

С целью установления промежуточных хозяев гельминтов исследовано 10554 особей наземных моллюсков по методу Азимова и др. [1] и компрессорным методом Боева [3].

Для морфологического изучения личинок третьей стадии протостронгилид отделяли ножки зараженных моллюсков и помещали их в искусственный желудочный сок, в котором разрушался чехлик и освобождались инвазионные личинки. Они располагались в тканях ножек в свернутом виде, окруженные плотным чехликом – «панцирем». При этом использовали микроскоп ML 2000 с цифровой камерой.

Анализ полученных данных и статическая обработка проведены с использованием программы Microsoft Office Excel 2003 и BioStat 2007.

Результаты и обсуждение

Установлена важная роль наземных моллюсков в жизненных циклах и циркуляции нематод семейства протостронгилид.
В качестве промежуточных хозяев этих нематод зарегистрированы наземные моллюски 11 родов: Vallonia, Gibbulinopsis, Pupilla, Pseudonapaeus, Bradybaena, Angiomphalia, Xeropicta, Deroceras, Candaharia, Masrochlamys и Succinea. Наземные моллюски в условиях Узбекистана в значительной степени заражены личинками протостронгилид. Общая зараженность их протостронгилидами составила 21,0 % (табл. 1).

Таблица 1

Инвазированность наземных моллюсков личинками протостронгилид

№ п/п	Вид моллюсков	Число обследованных моллюсков	Заражено личинками протостронгилид, %
1.	Vallonia costata	203	2,5
2.	V. pulchella	107	0
3.	Gibbulinopsis signata	120	3,3
4.	Pupilla triplicata	110	0
5.	Pupilla muscorum	210	8,5
6.	Pseudonapaeus albiplicatus	1781	12
7.	Ps. sogdiana	210	10,5
8.	Bradybaena lantzi	350	4,3
9.	B. phaezona	300	3,3
10.	B. dichrozona	215	0
11.	B. saturata	101	0
12.	Lencozonella ferganica	107	0
13.	L. caryodes	65	0
14.	Angiomphalia regeliana	101	16,8
15.	A. lentina	95	0
16.	Xeropicta candaharica	5550	33,3
17.	Deroceras leave	44	9,0
18.	D. strurangy	63	0
19.	Candaharia levanderi	78	11,5
20.	Macrochlamys sogdiana	201	9,4
21.	M. turanica	185	0
22.	Zonitoides nitidus	67	0
23.	Oxyloma elegans	79	0
24.	Succinea pfeifferi	222	9,0
	Всего:	10564	21

Наземные моллюски Deroceras leave впервые зарегистрированы как промежуточные хозяева протостронгилид Узбекистана.

Свободноживущие личинки протостронгилид, используя благоприятные факторы среды (температура, влажность) при контакте с моллюсками – промежуточными хозяевами активно проникают в подошву ног последних и с момента проникновения личинки начинается их паразитическая стадия развития.

После двух линек личинка переходит в инвазионную стадию. Она покрыта двумя чехликами: один мягкий и прозрачный, а второй – твёрдый пигментированный, тёмно-коричневого цвета. Для проникших личинок организм моллюсков служит средой обитания. Здесь они защищены от неблагоприятных факторов окружающей среды. Благодаря адаптациям гельминтов к среде обитания, сохранению инвазионных элементов во внешней среде и реализации возможных путей проникновения паразитов в организм своих хозяев, созданы необходимые предпосылки в становлении и функционировании системы «паразит – хозяин».

Как показали наши исследования, в природных условиях Узбекистана личинками протостронгилид заражаются наземные моллюски родов Vallonia, Gibbulinopsis, Pupilla, Pseudonapaeus, Bradybaena, Angiomphalia, Xeropicta, Deroceras, Candaharia, Maсrochlamys и Succinea, являющиеся средой обитания паразитических личинок. Численность инвазионных личинок колеблется в пределах от 1 до 115 экз. (табл. 2).

Отмечена закономерность в плане синхронизации жизненных циклов, активности партнёров системы «паразит – хозяин». Именно этот феномен и обеспечивает вероятность встречи их со свободноживущими личинками, а также инвазированных моллюсков с дефинитивными хозяевами паразита. Этот процесс повторяется из года в год с передачей паразитов от одного поколения хозяев (промежуточных и дефинитивных) к другим в конкретных биогеоценозах.

Таблица 2

Интенсивность зараженности промежуточных хозяев личинками протостронгилид

№	Вид моллюска	Исследовано моллюсков, экз.	Обнаружено личинок, экз.
№	Вид моллюска	Исследовано моллюсков, экз.	всего	в среднем
1.	Vallonia costata	203	1-5	2,8 ± 0,8
2.	Gibbulinopsis signata	120	1-3	1,5 ± 0,8
3.	Pupilla muscorum	210	1-8	4,5 ± 0,6
4.	Pseudonapaeus albiplicata	1781	1-47	14,2 ± 3,1
5.	P. sogdiana	210	2-18	8,2 ± 0,8
6.	Bradybaena lantzi	350	1-25	12,6 ± 5,9
7.	B. phaezona	300	1-17	7,4 ± 1,1
8.	Angiomphalia regeliana	101	1-18	7,5 ± 1,5
9.	Xeropicta candacharica	5550	1-115	33,5 ± 12,1
10.	Deroceras leave	44	1-4	2,4 ± 0,5
11.	Candaharia levanderi	78	2-12	5,6 ± 1,1
12.	Macrochlamys sogdiana	201	1-37	11,2 ± 1,6
13.	Succinea pfeifferi	222	1-13	1,6 ± 0,8

В результате проведенных нами исследований 13 видов наземных моллюсков фауны Узбекистана зарегистрированы в качестве промежуточных хозяев и средой обитания для трех родов протостронгилид (протостронгилы, мюллерии и цистокаулы). Широко распространенными и наиболее инвазированными личинками оказались моллюски X. candaсharica, зараженность которых протостронгилидами составила 33,3 % (табл. 1) при интенсивности инвазии до 115 экз. (рис.). Средняя интенсивность инвазии личинками протостронгилид у X. candaсharica составила 33,5±12,1 в одном моллюске (табл. 2).

Инвазированность моллюсков личинками нематод широко варьирует в зависимости от сезона года и ландшафта местности. Так, в равнинном и предгорно-горном поясе личинки протостронгилид в моллюсках X. candaсharica впервые обнаруживают в мае. Максимальная их инвазированность в равнинном поясе приходится на июль и составляет 18,3 % (табл. 3). В октябре инвазированность моллюсков в равнинной зоне доходит до минимума. Пик инвазии у промежуточных хозяев в предгорно-горном поясе характеризуется двумя подъемами – в июле (38,2 %) и октябре (43,5 %). Осенний пик инвазированности в предгорно-горном поясе, на наш взгляд, происходит в результате повышенного заражения моллюсков в летний период.

Рис. Инвазионные личинки протостронгилид на подошве ноги моллюска Xeropicta candaсharica (микрофотография, × 40):

Л – личинки; НМ – нога моллюска

Таблица 3

Динамика зараженности моллюсков X. candaсharica личинками протостронгилид в природных зонах северо-восточной части Узбекистана

Месяц	Пояс
	равнинный			предгорно-горный
	иссле- довано, экз.	инвазировано		иссле- довано, экз.	инвазировано
	иссле- довано, экз.	экз.	%	иссле- довано, экз.	экз.	%
Апрель	159	-	-	191	-	-
Май	374	17	4,5	426	34	8,0
Июнь	526	54	10,2	768	216	28,1
Июль	616	113	18,3	613	234	38,2
Август	657	89	13,5	594	119	20,0
Сентябрь	338	33	9,8	771	206	26,7
Октябрь	158	4	2,5	734	319	43,5
Ноябрь	155	-	-	366	75	20,5
Всего	2983	310		4463	1202
В среднем			10,4			26,4

В период с мая по ноябрь численность популяции моллюсков X. candaсharica на пастбищных угодьях составила 20-60 особей на 1 м². В данный период экологическая обстановка в биотопах обеспечивает активность моллюсков и личинок протостронгилид. Благоприятные абиотические и биотические факторы способствуют массовому заражению моллюсков личинками 1-й стадии, которые развиваются до инвазионной стадии. Моллюски, инвазированные личинками 3-й стадии, активно мигрируют до верхушек растений и впоследствии вместе с травой заглатываются дефинитивными хозяевами.

Численность и активность моллюсков - промежуточных хозяев в той или иной местности может влиять на экстенсивность и интенсивность инвазии полорогих животных. Обилие X. candaсharica и других моллюсков находится в прямой зависимости от количества выпадающих осадков в теплый период года и влажности почвы. Подвижность личинок протостронгилид в таких условиях совпадает с активным состоянием моллюсков, что обеспечивает их контакт в природе.

Результаты наших исследований подтверждают данные литературы о том, что личинки протостронгилид проявляют свою активность при наличии влажности (дождливая погода). В это время моллюски также более подвижны [4, 10].

Далее приведены краткие экологические характеристики доминирующих видов моллюсков – промежуточных хозяев протостронгилид.

Xeropicta candacharica (Preiffer, 1846)

Экология. Вид встречается от пустынь до горных зон. Обитает как на кормовых травах, так и на бахчевых и огородных культурах, на посевах злаков, люцерны и в садах.

Распространение. Ареал вида занимает территорию от восточной части Копетдага до Ферганской долины. Широко распространен по всей Центральной Азии. В районах исследования, в частности, в северо-восточной, восточной, центральной и южной частях республики этот моллюск зарегистрирован как промежуточный хозяин протостронгилид.

Pseudonapaeus albiplicata (Martens, 1874)

Экология. Популяции вида встречаются на высоте 1500-3500 м над уровнем моря. Вид обитает в зарослях трав и кустарников, предпочитает участки с рыхлой почвой.

Распространение. Вид распространен в горных районах Центральной Азии. На горных пастбищах Чаткальского хребта плотность особей на 1 м² составляет 35-40 экз. В условиях Узбекистана эти моллюски являются промежуточными хозяевами некоторых видов протостронгилид. В наших сборах из общего числа исследованных моллюсков 12,0 % были заражены личинками протостронгилид с ИИ в среднем 14,2±3,1 (табл. 2).

Candaharia levanderi (Simrpth, 1901)

Экология. Населяет равнинные места. Чаще обнаруживается в предгорно-горных зонах на высоте 1800 м над уровнем моря. Обитает в естественных и культурных биотопах среди зарослей трав, вдоль арыков и ручьев.

Распространение. Встречается на территории Зеравшанского и Туркестанского хребтов. На 1 м² встречается до 15 экз. Инвазированность C. levanderi личинками протостронгилид составляет 11,5 % и ИИ 5,6±1,1 экз.

Angiomphalia regeliana (Martens, 1882)

Экология. Живет на всех поясах, во влажных участках, поднимается до 2500-2700 м над уровнем моря. Скопление популяций наблюдали в низкогорьях, на участках, поросших кустарником и высоким травостоем склонов гор и равнин. Зачастую указанный вид в большом количестве заселяет культурные биотопы (лесопосадки, арыки, каналы).

Распространение: Широко распространен на территории Ферганской долины, Туркестанском, Чаткальском и Угамском хребтах. В Узбекистане A. regeliana зарегистрирован в биотопах Андижанской, Наманганской, Ферганской, Ташкентской и Джизакской областей. Общая зараженность личинками протостронгилид составила 16,8 % и ИИ 7,5±1,5 экз.

Заключение

Результаты исследований показали, что в качестве промежуточных хозяев протостронгилид Узбекистана нами зарегистрированы наземные моллюски 11 родов: Vallonia, Gibbulinopsis, Pupilla, Pseudonapaeus, Bradybaena, Angiomphalia, Xeropicta, Deroceras, Candaharia, Maсrochlamys и Succinea. Общая зараженность их личинками протостронгилид составила 21,0 %. Наземные моллюска Deroceras leave впервые зарегистрированы как промежуточные хозяева протостронгилид Узбекистана.

Среди исследованных моллюсков широко распространенными и наиболее зараженными личинками нематод оказались X. candaсharica, зараженность которых составила 33,3 %. Динамика инвазированности моллюсков личинками варьировала в зависимости от сезона года и зоны местности. В равнинном и предгорно-горном поясе личинок протостронгилид в этих моллюсках обнаруживают в мае. Пик инвазии в равнинном поясе приходится на июль - 18,3 %, в предгорно-горном поясе характеризуется двумя подъемами: в июле - 38,2 % и октябре - 43,5 %.

Контакт личинок протостронгилид и моллюсков обеспечивается в силу сложившихся взаимоотношений между «партнерами» в биогеоценозах, где имеются соответствующие условия. При наличии оптимальных условий они могут инвазировать моллюсков – промежуточных хозяев, способствуя поддержанию динамичности инвазии в природе.

Литература

1. Азимов Д. А., Убайдуллаев Я. У., Зимин Ю. М. Протостронгилидозы овец и коз. // Ветеринария. - Москва, 1971. - № 9. - С. 66-68.

2. Акрамовский Н. Н. Моллюски (Mollusca). Фауна Армянской ССР. – Ереван: АН АрмССР, 1976. – 286 с.

3. Боев С. Н. Основы нематодологии. Протостронгилиды. - Москва: Наука, 1975. - Т. 25. - 266 с.

4. Кулмаматов Э. Н., Исакова Д. Т., Азимов Д. А. Гельминты позвоночных горных экосистем Узбекистана. – Ташкент: Фан, 1994. – 151 с.

Кулмаматов Э. Н., Исакова Д. Т., Азимов Д. А. Гельминты позвоночных горных экосистем Узбекистана. – Ташкент: Фан, 1994. – 151 с.

5. Кучбоев А. Э. Популяционная экология, систематика нематод семейства Protostrongylidae Leiper, 1926 и функционально-метаболические процессы в системе “паразит-хозяин”: автореф. дис. ... д-ра биол. наук. - Ташкент, 2009. - 43 с.

6. Кучбоев А. Э., Акрамова Ф. Д., Исакова Д. Т., Пазилов А. Наземные моллюски Узбекистана – промежуточные хозяева нематод рода Spiculocaulus Schulz, Orlow et Kutas, 1933. // Основные достижения и перспективы развития паразитологии: Матер. междунар. конф. – Москва, 2004. - С. 161-162.

7. Лихарев И. М., Виктор А. И. Слизни фауны СССР и сопредельных стран (Gastropoda, Terrestria Nuda). Фауна СССР. Моллюски. – М., Л.: АН СССР, 1980. - Т.3. - Вып.5. - № 122. – 437 с.

8. Матекин П. В. Определитель раковинных моллюсков Средней Азии – промежуточных хозяев гельминтов. // Гельминты животных Киргизии и сопредельных территорий: Сб. науч. тр. – Фрунзе: Илым, 1966. - С. 97-151.

9. Мовсесян C. О., Бояхчян Г. А., Чубарян Ф. А. и др. Роль моллюсков в формировании биологического разнообразия нематод легких (Protostrongylidae) у животных. // Российский паразитологический журнал. - 2010. - № 3. - С. 43-60.

10. Морев Ю. Б. Устойчивость личинок нематод сем. Protostrongylidae Leiper, 1926 к воздействию сверхнизких температур. // Зоол. журнал. – Москва, 1967. - Т. 46, Вып. 3. - С. 435-436.

11. Пазилов А., Азимов Д. А. Наземные моллюски (Gastropoda, Pulmonata) Узбекистана и сопредельных территорий. - Ташкент: Фан, 2003. - 316 с.

12. Шилейко А. А. Наземные моллюски надсемейства Hellicoidea. Фауна СССР. Моллюски. – Ленинград: Наука, 1978. – Т. 3, Вып. 6. – 384 с.

13. Шилейко А. А. Наземные моллюски подотряда Pupillina фауны СССР (Gastropoda, Pulmonata, Geophila). Фауна СССР. Моллюски. - Ленинград: Наука 1984. - Т. 3, Вып. 3. - № 130. – С. 399.

14. Jenkins E. J., Appleyard G. D., Hoberg E. P. et al. Geographic distribution of the muscle-dwelling nematode Parelaphostrongylus odocoilei in North America, using molecular identification of first stage larvae. Journal of Parasitology. 2005. 91: 574-584.

15. Kutz S. J., Veitch A. M., Hoberg E. P. et al. New host and geographic records for two protostrongylids in Dall’s sheep. J. Wildlf. Dis., 2001. 37: 761-774.

16. Verocai G. G., Kutz S. J., Simard M., Hoberg E. P. Varestrongylus eleguneniensis sp. n. (Nematoda: Protostrongylidae): a widespread, multi-host lungworm of wild North American ungulates, with an emended diagnosis for the genus and explorations of biogeography. Parasites Vectors, 2014. 7:556-578

© 2017 The Author(s). Published by All-Russian Scientific Research Institute of Fundamental and Applied Parasitology of Animals and Plants named after K.I. Skryabin. This is an open access article under the Agreement of 02.07.2014 (Russian Science Citation Index (RSCI)http://elibrary.ru/projects/citation/cit_index.asp) and the Agreement of 12.06.2014 (CA-BI.org/Human Sciences section: http://www.cabi.org/Uploads/CABI/publishing/fulltext-products/cabi-fulltext-material-from-journals-b...)