Первое обнаружение Opisthorchis Felineus и Metorchis Bilis в первых промежуточных хозяевах битиниидах из бассейна озера Чаны (Новосибирская область)

Архив

УДК 576.895.122.22-116.086.2
DOI:
Поступила в редакцию 12.02.2015
Принята в печать 15.08.2016
Скачать статью в PDF формате
English version

Для цитирования:
Сербина Е. А. Первое обнаружение Opisthorchis Felineus и Metorchis Bilis в первых промежуточных хозяевах битиниидах из бассейна озера Чаны (Новосибирская область) // Российский паразитологический журнал. – М., 2016. – Т.37. – Вып.3 . – С.


ПЕРВОЕ ОБНАРУЖЕНИЕ OPISTHORCHIS FELINEUS И METORCHIS BILIS В ПЕРВЫХ ПРОМЕЖУТОЧНЫХ ХОЗЯЕВАХ БИТИНИИДАХ ИЗ БАССЕЙНА ОЗЕРА ЧАНЫ (НОВОСИБИРСКАЯ ОБЛАСТЬ)


Сербина Е. А.
Институт систематики и экологии животных СО РАН ул. Фрунзе, 11, Новосибирск, 930091 E-mail: serbina_elena_an@mail.ru

Реферат

Цель исследования. Цель настоящей работы: оценить многолетнюю динамику зараженности моллюсков семейства Вithyniidae партенитами трематод в бассейне озера Чаны, самом крупном в Западной Сибири.

Материалы и методы. Моллюски семейства Вithyniidae обследованы из речных (в среднем течении и устье) и озерных (залив и озеро) участках бассейна оз. Чаны в 1994-2013гг Количественный сбор битиниид проводили вручную в летний период.. Компрессорно исследованы 9082 экз. моллюсков: 766 экз Bithynia tentaculata (L., 1758) и 8316 экз Bithynia troscheli (Paasch, 1842). Определение видовой принадлежности партенит трематод проведено основе изучения живых зрелых церкарий. Рассчитана экстенсивность инвазии разными семействами трематод.

Результаты и обсуждение. У моллюсков семейства Вithyniidae из бассейна оз. Чаны найдены представители трематод 12 семейств: Cyathocotylidae Mühling, 1898 Poche, 1925; Prosthоgonimidae Luhe, 1909; Pleurogenetidae Looss, 1898; Lecithodendriidae Odhner, 1911; Microphallidae (Ward, 1901) Travassos, 1920; Plagiorchiidae Lühe, 1901 Echinostomatidae (Looss 1899) Dietz, 1909 Odhner 1910); Psilostomidae (Looss 1900) Odhner 1913; Notocotylidae Luhe, 1909; Monorchiidae Odhner, 1911; Cyclocoelidae Kossack, 1911 и Opisthorchidae (Lass, 1899) Braun, 1901.

Средняя многолетняя экстенсивность инвазии битиниид партенитами трематод составила 9,32% варьируя от 1,6% до 24,1% в разные годы. Встречаемость моллюсков с двойными инвазиями составила 0,96% на устьевых участках; 4,45% в озерных и до 26,6% в заливе. Партениты сем. Opisthorchidae обнаружены в четырех из пятнадцати годовых выборках. Два вида трематод (Opisthorchis felineus (Rivolta, 1884) и Metorchis bilis (Braun, 1890)) представляют опасность для здоровья людей. Впервые локальные очаги описторхидозов обнаружены на приустьевых участках реки Каргат.

Ключевые слова: описторхидозы; локальные очаги; переднежаберные моллюски; битинииды; партениты трематод; двойные инвазии; озеро Чаны; Западная Сибирь.

Введение

Среди трематодозов человека наиболее часто регистрируется описторхоз – тяжёлое заболевание печени и желчных протоков, которое вызывают трематоды семейства Opisthorchidae (Lass, 1899) Braun, 1901. Обской очаг описторхоза, расположенный в бассейне рек Обь и Иртыш, и к настоящему времени остается одним из основных в Палеарктике. Новосибирская область входит в первую десятку субъектов Российской Федерации по заболеваемости населения описторхозом после Ханты-Мансийского и Ямало-Ненецкого автономных округах, а также после Тюменской, Томской и Омской областей. Заболеваемость описторхозом населения Новосибирской области за 2005-2013 гг. варьирует в пределах 120-149 на 100 тысяч населения [5]. В структуре заболеваемости биогельминтозов – удельный вес описторхоза составляет - 99,2%.

Комплексные исследования карповых рыб и битиниид в водоемах, различных по гидрологическому режиму и флористическо-фаунистическим комплексам в Новосибирской области, проведены сотрудниками ИСиЭЖ СО РАН в 1987- 1991гг. [1, 8, 13, 17]. Большинство обследованных водоемов характеризовались как элементарные очаги описторхоза. Анализируя систему Паразит-Хозяин, в которой роль интегрирующего фактора исполняют описторхиды, было установлено, что зарегистрированные в экосистемах Западной Сибири природные очаги описторхоза по биоценотическим характеристикам относятся к двум типам: пойменно-речным и озерно-междуречным. Основные отличия между типами очагов заключаются в том, что в первом случае вторыми промежуточными хозяевами описторхид являются промысловые карповые рыбы, окончательными - человек и домашние плотоядные, а во втором - непромысловые виды карповых и дикие плотоядные и/или ондатра. Очаги первого типа связаны с бассейнами рек северной части Барабы, с большими и малыми притоками рек Обь и Иртыш, а также с эвтрофными озерами в поймах этих рек. Очаги, относящиеся к озерно-междуречному типу, приурочены к эвтрофным и заморным озерам в бассейнах рек, не связанных с Обь - Иртышской водной системой. Они расположены в Северной Кулунде и южной части Барабинской низменности. Следует подчеркнуть, что партеногенитические стадии описторхид в первых промежуточных хозяевах – моллюсках семейства Вithyniidae (Gastropoda: Prosobranchia), остаются важнейшим фактором наличия очагов описторхидозов. В первую очередь, это связано с невозможностью моллюсков к отдаленным миграциям. К настоящему времени битинииды Палеарктики зарегистрированы первыми промежуточными хозяевами для трематод 33 видов 15 семейств [11].

Описторхоз регистрируется практически по всей территории Новосибирской области [19]. Однако особо отмечено озеро Чаны - самое крупное в Западной Сибири расположенное в центральной части Барабинской низменности. Это крупный солоноватоводный бессточный водоем Обь-Иртышского междуречья, где обитают все группы животных-хозяев трематод Opisthorchidae Lass, 1899, однако очаг описторхоза, не зарегистрирован. С 1994г. нами ведутся мониторинговые исследования битиниид в эстуарной зоне озера Малые Чаны. Собранные данные также свидетельствовали об отсутствии партеногенитических стадий описторхид в бассейне озера Чаны [10, 12, 23]. Эти данные изменились в последние годы [14]. Новым сведениям и посвящена наша статья.

Цель настоящей работы: оценить многолетнюю динамику зараженности моллюсков семейства Вithyniidae партенитами трематод в бассейне озера Чаны, самом крупном в Западной Сибири.

Материалы и методы

Моллюски семейства Вithyniidae из бассейна оз. Чаны обследованы в 1994-2013гг. Моллюсков собирали вручную с 4—6 площадок, площадью 0.25 м2, на глубине от 0.1 до 0.7 м. Наиболее полно изучены битинииды из приустьевых участков р. Каргат (N 54°37.76'; E 78°13.07'), где учеты проведены автором 1—3 раза в декаду с июля по сентябрь 1994г. с мая по сентябрь в 1995-2000 гг. и в 2002-05 гг.; только в июне 2006-07 гг. и 2012 г.; а в 2013г. только в августе. В среднем течении р. Каргат около пос. Верх-Каргат (54° 47′ 37″ N, 79° 6′ 0″ E) работы проведены в июле 1995г.; в заливе Золотые Россыпи у д. Широкая Курья (54°34'12"N   78°08'39"E) в июне 1996-97гг.; а в оз. Малые Чаны (мыс. Черненький - 54°37'21"N  78°09'21"E) в июне 2003г. и 2012г. Видовую принадлежность моллюсков определяли согласно определителю Я. И. Старобогатова [18]. Обнаруженные моллюски семейства Вithyniidae относились к двум видам: Bithynia troscheli (Paasch, 1842) и Bithynia tentaculata (L., 1758). Компрессорно исследованы 9082 экз. моллюсков семейства Bithyniidae (Таблица 1).

Таблица 1. Уровень заражения моллюсков Bithynia tentaculata и Bithynia troscheli партенитами трематод в бассейне оз. Чаны

Место сбора

 

Bithynia tentaculata

Bithynia troscheli

Исследовано

ЭИ% ± SE

Исследовано

ЭИ% ±SE

р. Каргат устье

690

13,77±3,54

8215

8,95±1,05

р. Каргат среднее течение

76

10,5±3,52

0

-

оз. М.Чаны залив Золотые Россыпи

0

-

79

83,5±4,9

оз. М.Чаны - мыс Черненький

0

-

22

36,36±10,26 

 итого

766

13,45±1,23 

8316

9,73±0,32 

В лаборатории Чановской научной базы ИСиЭЖ СО РАН всех собранных моллюсков индивидуально размещали в прозрачные ячейки иммунологических планшетов емкостью 3-5 мл, которые предварительно заливали речной профильтрованной водой и оставляли на 1-2 час. Затем воду в ячейках просматривали, не извлекая моллюсков, под 16- кратным увеличением бинокуляра «МБС-10», после чего моллюсков пересаживали в ячейки с чистой речной водой. Наблюдения проводили не менее 24 часов. На основе изучения зрелых церкарий, т.е. самостоятельно покидающих раковину моллюска-хозяина проведено определение видовой принадлежности партенит трематод. Живых церкарий окрашивали витальными красителями 0,01% растворами (нейтрального красного и сульфата нильского синего). Измеряли церкарий после фиксирования их уксусно-кислым кармином. Временные препараты просветлены глицерином. При определении церкарий использованы работы: русских и зарубежных авторов, указанных нами ранее [10, 11, 23]. Экстенсивность инвазии (ЭИ%) рассчитана по результатам компрессорных вскрытий моллюсков.

Результаты и обсуждение

У моллюсков семейства Вithyniidae из бассейна оз. Чаны найдены представители трематод 12 семейств: Cyathocotylidae (Mühling, 1898) Poche, 1925; Prosthоgonimidae Luhe, 1909; Pleurogenetidae Looss, 1898; Lecithodendriidae Odhner, 1911; Microphallidae (Ward, 1901) Travassos, 1920; Plagiorchiidae Lühe, 1901 Echinostomatidae (Looss, 1899) Dietz, 1909 в основном представители (subfamily Echinochasminae Odhner, 1910); Psilostomidae (Looss, 1900) Odhner 1913; Notocotylidae Luhe, 1909; Monorchiidae Odhner, 1911; Cyclocoelidae Kossack, 1911 и Opisthorchidae (Lass, 1899) Braun, 1901. Все они обнаружены у битиниид из приустьевых участков р. Каргат. Ежегодно зарегистрированы представители 6-10 семейств, исключая годы с маленькими выборками (Таблица 2).

Таблица 2. Уровень заражения моллюсков семейства Вithyniidae партенитами трематод из р. Каргат в 1994-2013гг. (приустьевые участки)

     Годы

Исследовано

     ЭИ% ± SE

Количество семейств трематод

1994

697

1,58±3,76

7

1995

498

15,86±4,11

7

1996

556

24,10±3,69

8

1997

469

6,82±4,46

6

1998

249

6,43±6,13

7

1999

547

10,42±4,05

8

2000

340

16,18±4,97

8

2002

1082

9,52±2,89

8

2003

1356

6,19±2,63

9

2004

1338

4,78±2,67

8

2005

1149

10,97±2,78

10

2006

115

2,61±9,20

2

2007

53

15,09±12,66

3

2012

289

12,80±5,49

9

2013

167

12,57±7,24

9

 

8905

9,32±1,01

12

Средняя многолетняя экстенсивность инвазии моллюсков семейства Вithyniidae партенитами трематод составила 9,32%+1,01, варьируя от 1,6% до 24,1% в годы исследования. Встречаемость трематод указанных семейств по годам была различна. Так представители сем. Prosthgonimidae и Lecithodendriidae обнаружены во все годы, Pleurogenetidae (в 14 из 15 лет), а Notocotylidae, Psilostomidae и Cyathocotylidae (по 13 лет). К часто встречающимся, можно отнести и представителей подсемейства Echinochasminae (12 лет). Трематоды сем. Microphalidae обнаружены 4 года. По три года отмечены трематоды семейств Cyclocoеlidae (в 2002-03 и 2005 годах) и Monorchidae (1994, 2000 и 2005 годах), а Plagiorchiidae отмечены единственный раз в 2005г. Следует отметить, что широкая встречаемость представители сем. Prosthgonimidae, Lecithodendriidae и Notocotylidae у битиниид из других популяций Западной Сибири показаны нами ранее [11, 15, 16] Партениты сем. Opisthorchidae обнаружены в 1996, 2003, 2012 и 2013 годах.

В июле 1996 г. и июле 2003г. при вскрытии моллюсков B.troscheli из устья р. Каргат было обнаружено их заражение трематодами Opisthorchidae, поскольку возможность изучить зрелых церкарий отсутствовала, мы определили их как Opisthorchidae gen. sp. Обратившись к материалам предыдущих исследований [3, 22], было установлено, что ранее в бассейне оз. Чаны зарегистрированы мариты сем. Opisthorchidae шести видов: Opisthorchis geminus (Looss, 1896) (хозяин - лунь болотный, ЭИ = 22,4 %), О. obsequens Nicoll, 1914 (красноголовый нырок - 1 экз.), О. sirnulans (Looss, 1867) (кряква, ЭИ=1,2%, чирок-трескунок, ЭИ = 0,9 %), Metorchis xanthosomus (Creplin, 1846) (хохлатая чернеть у одного из девяти исследованных), Notaulus asiaticus Skrjab., 1913 (лунь болотный, ЭИ = 3,4%) и Amphimerus anatis (Yamaguti, 1933) (кряква, ЭИ = 8%, красноголовый нырок, ЭИ = 1 %) Учитывая, что видовая принадлежность обнаруженных церкарий сем. Opisthorchidae не определена, а у моллюсков B.troscheli возможно развитие партенит не только рода Opisthorchis Blanchard, 1895, но и рода Metorchis Looss, 1899 [17], то обнаруженные церкарии могли относиться к любому из этих видов.

Следующий случай обнаружения церкарий сем. Opisthorchidae был в июне 2012 г. у B. tentaculata. Определение видовой принадлежности партенит трематод традиционными зоологическими способами выявило, что это Metorchis bilis (Braun, 1890) (syn.: М. albidus Braun, 1893). Нам удалось наблюдать суточную эмиссию этих церкарий с 19 по 23 июня. Максимальная суточная эмиссия составила 6672 церкарий за сутки. Ранее нами было показано, что эмиссии церкарий семейства Opisthorchidae может продолжаться до начала августа [13]. Приживаемость метацеркарий M. bilis у молоди карповых рыб варьировала от 2 до 58% [17] с интенсивностью до 29 метацеркарий. Учитывая эти сведения, только один моллюск мог заразить до августа от 184 до 5338 мальков.

В августе 2013 г. у B. troscheli была отмечена эмиссия церкарий определенных как Opisthorchis felineus (Rivolta, 1884). Максимальная суточная эмиссия составила 998 церкарий за сутки. К настоящему времени показано, что заболевание людей описторхозом вызывает не только трематода O. felineus, но и другие представители семейства Opisthorchidae, в частности M. bilis [20]. Обнаружение трематод двух видов, представляющих опасность для здоровья людей, у битиниид свидетельствует о местном характере очага. Локальные очаги описторхидозов (O. felineus и M. bilis) обнаружены на приустьевых участках реки Каргат, впервые.

Опыт определения видовой принадлежности трематод сем. Opisthorchidae малекулярно-генетическими методами (по митохондриальному маркеру CO1 и ядерному ITS) имеют исследователи из ИЦиГ СО РАН [2], которым мы и передали образцы церкарий O. felineus и M. bilis.
Оценивая роль каждого вида битиниид из приустьевых участков р. Каргат, следует отметить, что у B. troscheli обнаружены представители 11 семейств (кроме Plagiorchiidae), а у B. tentaculata 10 семейств (кроме Cyathocotylidae и Monorchiidae). Соотношение разных семейств трематод, обнаруженных у зараженных моллюсков семейства Вithyniidae, представлено на рис. 1. Среди зараженных B. tentaculata и B. troscheli доля сем. Prosthogonimidae была максимальна - 35% и 30%, соответственно. Среди зараженных моллюсков более 25% приходилось на представителей сем. Notocotylidae (для B. tentaculata) и сем. Cyathocotylidae (для B. troscheli). Доли семейства Lecithodendriidae были так же велики (12-14%). Встречаемость трематод остальных семейств среди зараженных битиниид менее 10%. В природных биоценозах связь популяции моллюска-хозяина с популяциями нескольких видов трематод - обычное явление, которое и создает предпосылки для одновременного паразитирования партеногенетических поколений разных видов трематод в одной особи хозяина [6]. Так называемые двойные инвазии, т. е. одновременное заражение одного и того же моллюска двумя видами партенит обнаружены у B. troscheli, однако их встречаемость среди зараженных особей составила

Доли разных семейств трематод у зараженных моллюсков семейства Вithyniidae из реки Каргат (приустьевые участки)
Рис.1. Доли разных семейств трематод у зараженных моллюсков семейства Вithyniidae из реки Каргат (приустьевые участки)

В озерных биотопах обнаружены и обследованы только моллюски B. troscheli. У B. troscheli из залива Золотые Россыпи обнаружены партениты трематод пяти семейств: Prosthogonimidae, Lecithodendriidae, Pleurogenetidae, Cyathocotylidae и Psilostomidae. Уровень их зараженности был очень высок на порядок превышающий показатели зараженности в остальных выборках (Таблица 1). Доминировали партениты трематод семейства Prosthogonimidae, экстенсивность заражения которыми составила 54,4%. Второе место по частоте встречаемости занимают партениты трематод сем. Lecithodendriidae, экстенсивность инвазии которыми также высока - 30,3%. Следует отметить, что наряду с высокой экстенсивностью заражения этой выборки B. troscheli партенитами трематод очень часто зарегистрированы и двойные инвазии. Так, доли моллюсков с двойными инвазиями составили 26,6% (1996 г.) и 24,6% (1997 г.).

В популяции B. troscheli из оз. Малые Чаны (мыс. Черненький) обнаружены партениты трематод, пяти семейств: Lecithodendriidae, Cyathocotylidae, Monorchidae, Notocotylidae и Psilostomidae. Среди зараженных моллюсков более 25% приходилось на представителей сем. Lecithodendriidae (30%) и сем. Cyathocotylidae (20%). Доля моллюсков с двойными инвазиями составила 4,45%.

Двойные инвазии у моллюсков сем. Bithyniidae неоднократно отмечались и другими исследователями [4, 8, 9]. Однако частота встречаемости двойных инвазий в природных популяциях, отмеченная в этих работах, значительно ниже, чем обнаруженная нами в B. troscheli из залива Золотые Россыпи. Например, при исследовании зараженности Bithynia inflata из водоемов севера Западной Сибири, двойные инвазии отмечены у 0,01-0,09% [4], или от 0,16 до 1,7 % у В. tentaculata из водоемов Санкт-Петербурга [8].

Проведенное исследование выявило, что в экосистеме оз. Чаны циркулируют представители 12 семейств трематод, использующих битиниид в качестве первого промежуточного хозяина. Марит большинства обнаруженных видов трематод можно обнаружить у птиц [3, 15, 22]. Видовой список птиц в районе оз. Чаны включает 241 вид, 45 семейств, 16 отрядов и около 70 видов из них остается на гнездование [21]. По данным орнитологов водные и околоводные птицы, концентрируются в районе озер. Моллюски семейства Bithyniidae из озерных биотопов, были заражены значительно выше, чем битинииды из речных и приустьевых. Там же отмечен и высокий уровень двойных инвазий. Видовое разнообразие и обилие водоплавающих птиц, а также отсутствие течения и большая площадь мелководий повышают вероятность заражения моллюсков. Поскольку эти участки хорошо прогреваются, то даже в условиях непродолжительного сибирского лета, трематоды получают возможность завершить свой жизненный цикл. В речных биотопах условия для циркуляции трематод менее благоприятны, поскольку вероятность встречи моллюсков со свободноживущими личинками трематод (мирацидиями, церкариями) значительно снижает течение воды в реке, оно же влияет и на температурный режим.

Трематодам семейства Opisthorchidae традиционно уделяется много внимания, поскольку они могут вызывать трематодозы не только у животных, но и у людей. В бассейне озера Чаны обитают все группы животных-хозяев с участием которых реализуется жизненный цикл трематод сем. Opisthorchidae. Однако во всех предыдущих исследованиях отмечалось отсутствие очага описторхоза в этой экосистеме [7, 10, 12, 13, 17, 23]. Единичные случаи регистрации трематод сем. Opisthorchidae были отмечены ранее у птиц [3, 22] или у рыб [7]. Поскольку эти факты были единичны, это позволяет предполагать, что наличие марит и метацеркарий описторхид могло быть связано с миграциями птиц, или результатом проведения акклиматизационных работ ценных промысловых видов карповых рыб. Наличие партеногенетических стадий O. felineus и M. bilis, обнаруженные в последние годы, свидетельствует о местном характере очага описторхидозов в бассейне озера Чаны.

Автор признателен сотрудникам Чановской научной базы ИСиЭЖ СО РАН за помощь при проведении полевых исследований. Работа выполнена при поддержке программы фундаментальных исследований государственных академий наук на 2013–2020 гг. Проект № VI.51.1.7.


Литература


  1. Бонина О.М., Сербина Е.А. Выявление очагов описторхоза в пойме реки Обь и в Новосибирском водохранилище. Сообщение 1. Зараженность карповых рыб // Российский паразитологический журнал. – 2011. – № 2 – С.24-30.
  2. Брусенцов И.И., Катохин А.В., Сахаровская З.В., Сазонов А.Э., Огородникова Л.М., Федорова О.С., Колчанов Н.А., Мордвинов В.А. ДНК-диагностика микс-инвазий Opisthorchis felineus и Metorchis bilis с помощью метода ПЦР// Медицинская паразитология и паразитарные болезни. –2010. –№ 2. – С.10-13.
  3. Быховская-Павловская И. Е. Фауна сосальщиков птиц Западной Сибири и ее динамика // Паразитол. сб. М.; Л.: Наука. –1953. – Т. 15. С. 5—116.
  4. Беэр С.А. Динамика пораженности Bithynia inflata (Mollusca, Gastropoda) церкариями трематод в Западной Сибири. // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. – 1978. – Т. ХLVП. – №.6. – С.43-48.
  5. Государственный доклад «О состоянии санитарно-эпидемиологического благополучия населения в Новосибирской области в 2013 году» // М.: Федеральная служба по надзору в сфере защиты прав потребителей и благополучия человека. – 2014.—191 с. http://www.rospotrebnadzor.ru/upload/iblock/3b8/gd_2013_dlya-sayta.pdf
  6. Гранович А.И. Сергиевский С.О. Соколова И.М. Совместное паразитирование нескольких видов трематод в беломорских моллюсках Littorina saxatilis и L.obtusata. // Паразитология. – 1995. –29. – № 6. – С. 493-504.
  7. Карпенко С.В., А.И. Чечулин, Н.И. Юрлова, Е.А. Сербина, С.Н. Водяницкая, А.В. Кривопалов, К.П. Федоров Характеристика очагов описторхоза юга Западной Сибири. Сибирский экологический журнал –2008. – №5.– С. 675-680.
  8. Козминский Е.В. Популяционный анализ сообщества Bithynia tentaculata (Gastropoda, Prosobranchia) - партениты трематод: Автореф. канд. дисс.- Санкт-Петербург. – 1999. – 20 с.
  9. Пестушко Е.И. Видовой состав личинок трематод моллюска Bithynia leachi и сезонная динамика его зараженности в условиях днепропетровщины // Проблемы паразитологии.- Киев. – 1960. – С.57-59.
  10. Сербина Е.А. Церкарии трематод в моллюсках семейства Вithyniidae (Gastropoda: Prosobranchia) из бассейна оз. Малые Чаны (юг Западной Сибири) // Сибирский экологический журнал, – 2004 –№ 4. – С. 457-462.
  11. Сербина Е. А. О коэволюции системы Хозяин-Паразит на примере Битинииды-Трематоды. Биоразнообразие и экология паразитов // Труды центра паразитологии Института проблем экологии и эволюции им. Северцева М. Наука. – 2010. – 46. – 239-259.
  12. Сербина Е. А. Опыт изучения темпов роста пресноводных брюхоногих моллюсков семейства Вithyniidae по раковине. Сибирский экологический журнал, 2010, №1, с.29-39.
  13. Сербина Е.А. Биологическое значение сезонности эмиссии церкарий трематод семейств Opisthorchidae и Echinochasmidae в экосистемах юга Западной Сибири // Российский паразитологический журнал. – 2012 – № 3 –С.28-34.
  14. Сербина Е.А. Обнаружен локальный очаг описторхоза в озере Чаны // Проблемы биологии и биологического образования в педагогических вузах. Новосибирск: НГПУ. – 2015. – С. 82-83 ISBN 978-5-00023-762-5
  15. Сербина Е. А. Роль битиниид (Gastropoda: Bithyniidae) как хозяев трематод семейства Notocotylidae в экосистемах разных природно-климатических зон Западно-Сибирской равнины // Биология внутренних вод. – 2016 – №2. – С.74-81. DOI: 10.7868/S0320965216020157
  16. Сербина Е.А., Бонина О.М. Динамика очагов нотокотилезов птиц в экосистеме озера Чаны (Западная Сибирь) за последние 80 лет // Российский паразитологический журнал. Москва. – 2015. – № 3. – С. 29–36. DOI: 10.12737/13271
  17. Сербина Е.А. Юрлова Н.И. Участие Codiella troscheli (Mollusca, Prosobranchia) в жизненном цикле Methorcis albidus (Trematoda: Opisthorchidae) // Мед. паразитол. и паразитарн. болезни. –2002. – № 3. – С. 21-23.
  18. Старобогатов Я.И. Класс брюхоногие моллюски Gastropoda // Определитель пресноводных беспозвоночных Европейской части СССР. – Л.: Гидрометиздат, 1977. – С. 152-174.
  19. Судариков В.Е., Карманова Е.М. О правомочности Echinochasmidae и его структуре. Цестоды и трематоды. М.:Тр. ГЕЛАНа. – 1977. – т. ХХVП. – С.129-146.
  20. Фёдоров К. П., В. А.Наумов, В. Г. Кузнецова, О некоторых актуальных вопросах проблемы описторхидозов человека // Мед. паразитология и паразитарные болезни – 2002. – № 3. – С. 7-9.
  21. Юрлов Т.К., Экология и биоценотические связи перелетных птиц Западной Сибири. Новосибирск, Наука, Сибирское отделение. –1981. – С. 5-29.
  22. Ятченко Н. И. Гельминты диких утиных птиц юга Западной Сибири // Экология и морфология гельминтов Западной Сибири. Новосибирск: Наука, –1979. – С. 157-189.
  23. Serbina E. A. The influence of trematode parthenitae on the individual fecundity of Bithynia troscheli (Gastropoda: Bithyniidae) Acta Parasitologica, –2015, – 60(1). – Р. 40–49; ISSN 1230-2821 DOI: 10.1515/ap-2015-0006 © W. Stefański Institute of Parasitology, PAS

© 2016 The Author(s). Published by All-Russian Scientific Research Institute of Fundamental and Applied Parasitology of Animals and Plants named after K.I. Skryabin. This is an open access article under the Agreement of 02.07.2014 (Russian Science Citation Index (RSCI)http://elibrary.ru/projects/citation/cit_index.asp) and the Agreement of 12.06.2014 (CA-BI.org/Human Sciences section: http://www.cabi.org/Uploads/CABI/publishing/fulltext-products/cabi-fulltext-material-from-journals-b...)